A review of the evolution of animal colour vision and visual communication signals
D. Osorio a,*, M. Vorobyev b
a School of Life Sciences, University of Sussex, Brighton, UK b Optometry and Vision Science, University of Auckland, Auckland, New Zealand
a r t i c l e i n f o a b s t r a c t
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Article history: Received 9 June 2008 Received in revised form 18 June 2008 Keywords: Color vision Evolution Photoreceptor spectral sensitivity Communication signals |
The visual displays of animals and plants are often colourful, and colour vision allows animals to respond to these signals as they forage for food, choose mates and so-forth. This article discusses the evolutionary relationship between photoreceptor spectral sensitivities of four groups of land animals—birds, butterflies, primates and hymenopteran insects (bees and wasps)—, the colour signals that are relevant to them, and how understanding is informed by models of spectral coding and colour vision. Although the spectral sensitivities of photoreceptors are known to vary adaptively under natural selection there is little evidence that those of hymenopterans, birds and primates are specifically adapted to the reflectance spectra of food plants or animal visual signals. On the other hand, the colours of fruit, flowers and feathers may have evolved to be more discriminable for the colour vision of their natural receivers than for other groups of animals. Butterflies are unusual in that they have enjoyed a major radiation in receptor numbers and spectral sensitivities. The reasons for the radiation and diversity of butterfly colour vision remain unknown, but may include their need to find food plants and to select mates. |
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- Introduction
1.1. Evolutionary diversity of photoreceptor spectral sensitivities and their relation to natural stimuli
Allenrsquo;s remarkable book lsquo;The colour sensersquo; (Allen, 1879) asks how animal colour vision evolved and sets human colour vision in an evolutionary context. Allen proposed that initially colour vision was used to locate the edible parts of plants, such as young leaves, flowers and fruit, whose pigmentation differed from mature leaves. Once colour vision had appeared plants and animals could use colourful signals for communication. Allen favoured Darwinrsquo;s (1871) theory of sexual selection, and he explains how sensory preferences that were associated with feeding could lead to the evolution of elaborate courtship displays (Endler amp; Basolo, 1998). Unfortunately the evidence was limited; Allen argued that animals such as butterflies that feed on fruit and flowers have superior colour vision and more colourful displays than carnivores such as dragonflies. (In fact dragonflies use colour for communication and probably have good colour vision; Andreacute;s, Saacute;nchez-Guilleacute;n, amp; Cordero Rivera, 2002; Yang amp; Osorio, 1996.) Similarly, primates eat fruit and they have better colour vision than other mammals, and are relatively colourful (Sumner amp; Mollon, 2003). Wallace did not accept that sexual selection was distinct from natural
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* Corresponding author. E-mail addresses: d.osorio@sussex.ac.uk (D. Osorio), m.vorobyev@auckland.ac.nz (M. Vorobyev). 0042-6989/$ - see front matter 2008 Elsevier Ltd. All rights reserved. doi:10.1016/j.visres.2008.06.018 |
selection (Cronin, 1991), and wrote a sceptical review of lsquo;The colour sensersquo; in Nature (Wallace, 1879). Discussing the prevalence of colour deficiency in humans, Wallace comments: lsquo;It seems probable, therefore, that the prevalence of colour-blindness is really an indication of the colour sense in man having been a comparatively recent development, instead of being, as Mr. Allen thinks, a disease of civilisation.rsquo; We now have a good understanding of the genetic basis of colour deficiencies (Nathans, 1999), and it is plausible that both views have some validity.
Recent years have seen a return of interest in the evolutionary relationship between animal senses and communication signals (Bradbury amp; Vehrencamp, 1998; Cronin, 1991; Endler amp; Basolo, 1998; Horth, 2007); for example in questions about the information content of signals, and the role of courtship displays in species formation (Dijkstra, Seehausen, amp; Groothuis, 2008; Gray amp; Mackinnon, 2006; Kronforst et al., 2006; Seddon, Merrill, amp; Tobias, 2008; Terai et al., 2006). The evolution of a sensory system will be influenced by many factors, but it is helpful to compare two contrasting scenarios. One is that communication signals evolve in response to a fixed sensory system (Endler amp; Basolo, 1998), the other is that senses and signals co-evolve as a specialised communication system.
Specialised systems are familiar in pheromonal and acoustic communication, and in bioluminescent signalling (Lall, Seliger, Biggley, amp; Lloyd, 1980; Matsui, Seidou, Horiuchi, Uchiyama, amp; Kito, 1988), but otherwise seem to be unusual in vision. A possible example is the relationship between primate trichromacy and fruit colours (Mollon, 1989; Regan et al., 2001; Surridge, Osorio, amp; Mundy, 2003). It may be that trichromacy initially evolved to allow primates to find fruit that were adapted to be seen by birds, and subsequently fruit dispersed by primates acquired different colours from bird-dispersed fruit (e.g. orange rather than red; Fisher amp; Chapman, 1993; Gautier-Hion et al., 1985; see also Fig. 4). It should however be noted that there is no evidence for consistent differences in the colours of fruit that are consumed by routinely trichromatic primates and predominantly dichromatic species, or that primates that eat ripe fruit are more consistently trichromatic than those that do not (see below and Lucas et al., 2003
回顾动物色觉和视觉传达信号的演变
英国布莱顿苏塞克斯大学生命科学学院新西兰奥克兰大学视光学与视觉科学
文章 摘要
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文章历史：
关键词： |
动物和植物的视觉显示通常是丰富多彩的，色彩视觉允许动物在寻找食物，选择配偶等时对这些信号做出反应。本文讨论了四组陆地动物 - 鸟类，蝴蝶，灵长类动物和膜翅目昆虫（蜜蜂和黄蜂）的光感受器光谱灵敏度之间的进化关系 - 与它们相关的颜色信号，以及如何通过光谱模型了解理解编码和色彩视觉。虽然已知光感受器的光谱灵敏度在自然选择下自适应地变化，但几乎没有证据表明膜翅目昆虫，鸟类和灵长类动物特别适应食物植物或动物视觉信号的反射光谱。另一方面，水果，花朵和羽毛的颜色可能已经演变为其天然接收器的颜色视觉比其他动物群更容易辨别。蝴蝶很不寻常，因为它们在受体数量和光谱敏感性方面享有重要辐射。蝴蝶色视觉的辐射和多样性的原因仍然未知，但可能包括他们寻找食用植物和选择配偶的需要。 |
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1.简介
1.1。光感受器光谱灵敏度的进化多样性及其与自然刺激的关系
艾伦的著作“色彩感”（Allen，1879）询问动物色彩视觉是如何演变的，并在进化的背下设定人类色彩视觉。艾伦提出，最初使用色觉来定位植物的可食用部分，例如幼叶，花和果实，其色素沉着与成熟叶不同。一旦出现色觉，植物和动物就可以使用彩色信号进行交流。艾伦赞成达尔文（1871）的性选择理论，他解释了与喂养有关的感官偏好如何导致精心求爱的求爱表演的演变。不幸的是，证据有限;艾伦认为，以水果和花卉为食的蝴蝶等动物比蜻蜓等食肉动物具有更好的色觉和更多彩色的显示。 （事实上，蜻蜓使用颜色进行交流，可能具有良好的色觉;同样，灵长类动物吃水果，它们有更好的颜色视觉比其他哺乳动物，相对丰富多彩）。华莱士不接受性选择与自然不同
*通讯作者。
电子邮件地址：d.osorio@sussex.ac.uk（D。Osorio），m.vorobyev @ auckland.ac.nz（M。Vorobyev）。
0042-6989 / $ - 请参阅前面的内容2008 Elsevier Ltd.保留所有权利。
DOI：10.1016 / j.visres.2008.06.018
选择（Cronin，1991），并对“自然”中的“色彩感”进行了持怀疑态度的评论（Wallace，1879）。在讨论人类色素缺乏的流行时，华莱士评论道：因此，色盲的普遍存在似乎很可能表明人类的色觉是一种相对较新的发展，而不是像先生一样。艾伦认为，这是一种文明疾病。“我们现在对颜色缺陷的遗传基础有很好的理解（Nathans，1999），两种观点都有一定的有效性是合理的。
近年来人们对动物感官和通信信号之间的进化关系产生了兴趣;例如，关于信号信息内容的问题，以及求偶在物种形成中的作用。感觉系统的演变将受到许多因素的影响，但它有助于比较两种对比情景。一个是通信信号响应固定的传感系统而发展，另一个是感知和信号共同演化为专门的通信系统。
专业系统在信息素和声学通信以及生物发光信号传递中很常见，但在视觉上似乎不同寻常。一个可能的例子是灵长类动物三色性和果实颜色之间的关系。可能是三色性最初进化为允许灵长类动物找到适合鸟类观察的果实，随后由灵长类动物分散的果实从鸟类分散的果实获得不同的颜色（例如橙色而不是红色;另见图4）。然而，应该注意的是，没有证据表明常规三色灵长类动物和主要是二色性物种消耗的水果颜色存在一致差异，或者成熟果实的灵长类动物比没有成熟果实的灵长类动物更为一致三色（见下文和Lucas等，2003）。
近年来，视觉光感受器的光谱灵敏度及其进化历史以及水果，羽毛和花等物体的光谱反射率的知识取得了重大进展（图1-3）。我们现在根据艾伦，达尔文和其他人在一个多世纪前提出的关于感官和信号之间关系的问题来讨论这些发现。
1.2。自然图像的光谱编码
要了解感觉系统的进化功能 – 相关信号和关于它们的信息 - 可以模拟其对自然刺激的反应，然后将性能与可能的替代方案进行比较。性能是根据编码效率或一些考虑代谢和其他成本的可比标准来定义的（例如每比特信息的ATP分子数量; Barlow，1961; Niven＆Laughlin，2008）。对于色觉，这种方法相对简单;很容易测量反射率和光照光谱，关于动物光感受器的光谱灵敏度有很多信息。除了比较自然发生的眼睛，人们可以通过对具有不同视觉色素补充的假想眼睛进行建模来预测进化变化的影响。
一个基本问题涉及受体类型的数量及其光谱调整（Barlow，1982）。 Young（1802）认识到视网膜对图像进行光谱和空间测量，并且他提出三色性（即具有三个光谱受体）是这些不相容函数之间的折衷。然而，反射光谱倾向于随波长平滑地变化，因此 - 与空间分辨率相反 - 通过增加受体的数量可能几乎没有精细的光谱细节。例如，Maloney（1986）发现三个主成分（PC）占人类可见光谱中自然光谱反射率的98％以上。鉴于通信信道需要具有可行的信噪比有用，询问噪声（例如来自光子捕获）将如何影响频谱编码。他对自然光谱进行了傅里叶变换，得到了平均光谱功率谱，并将信号作为光谱频率的函数与估计的受体噪声进行了比较。该模型预测三色性或二色性使由嘈杂的光感受器编码的光谱信息最大化。也发现，当光子噪声是视紫红质的光谱带宽（约100纳米）接近最佳，因此缩小调谐曲线不会增加眼睛编码的光谱信息。这一结论显然与理解受体光谱灵敏度在多大程度上与彩色滤光片（如鸟类和其他动物眼睛中的油滴）变窄有关
上面概述的模型主要涉及光谱受体的数量而不是它们的具体位置。同样随着平滑变化，天然色素如叶绿素，类胡萝卜素和黑色素的光谱具有相对固定的形式。例如，叶绿素使叶子在555nm附近具有峰值反射率，而类胡萝卜素具有阶梯状光谱（图2）。这些特征意味着关于反射率的信息在整个光谱中不是均匀分布的。特别是长波长通常比短波长更可变，特别是对于植物和动物色素;这可能对受体的理想光谱位置产生重大影响
为了研究光谱位置以及受体数量，提出了一种模型，该模型使用光感受器量子捕获的反射光谱重建精度作为性能标准。这预示对于实际水平的受体噪声，（标准）三色灵长类动物中存在的受体的补体对于重建人类可见光范围（400-700nm）中的花和果实光谱是最佳的。将锥形光谱类型的数量从三个减少到两个会显着降低重建的准确性，而将锥体数量增加到四个则不会提高准确性。类似地，鸟类的四色视觉对于重建鸟类可见范围（300-700 nm）内的反射光谱是最佳的：将锥体数量从四个减少到三个显着降低了重建的准确性，同时将锥体的数量从四个增加到五个几乎没有任何好处。
在最近的一项研究中，Lewis（2006）询问了光感受器的光谱位置如何影响反射光谱和受体输出之间的相互信息。他们使用了三组数据：（i）自然场景的代表性光谱; （ii）来自高光谱图像的光谱，以及（iii）乌干达灵长类动物消耗的水果光谱。该模型考虑了自然光谱对光子噪声的影响，但发现改变光源对互信息的影响可以忽略不计。 Lewis发现，对于双色眼（缺少M锥），灵长类L和S锥的正常光谱灵敏度接近最佳，无论是水果还是自然图像光谱。此外，给定固定的L和S受体，M锥的位置也接近最佳（图1）。相对长波长M锥的优点是由于光谱信息的长波长加权。然而，红移L锥会有利于三色眼的色觉。在这种情况下，有趣的是鸟类和蝴蝶具有灵敏度最大值在600纳米或以上的受体（第2节; Osorio 2005）。
此时需要注意一点。感觉编码的模型 - 不言而喻 - 不会复制视觉感知。特别地，它们通常假设最佳使用由作为研究对象的光感受器或神经感受野编码的信息。因此有趣的是，心理物理学研究（Foster，和Amano，2005）发现，对于自然图像，可能需要多达八个主要成分来完全表示自然图像中的光谱数据。这种经验结果与模型之间存在差异的原因尚不清楚，但可能与图像的性质，重建的小错误对视觉外观的影响有关，或者PCA作为表示数据的方法可能存在不足之处。
进一步的考虑是在可变照射（即颜色恒定性）下恢复反射的需要可能对光谱受体的数量和调谐产生影响。可变照明增加了信号的自由度，并且可能有利急剧调谐的受体。效果取决于颜色恒定的机制，但如果情况是锥形激发的空间比率很重要
300 400 500 600 700 300 400 500 600 700
图1.归一化的光感受器光谱灵敏度：（A）人; （B）蜜蜂; （C）鸽子; （D）Starling。
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图2.在燕尾蝶 中发现的八种感光器的光谱灵敏度。 （A）窄带受体; （B）宽带受体。 受体命名如下：紫外线; V，紫罗兰; NB，窄 蓝; SG，单 绿; R，红色; WB，宽蓝色; DG，双绿; BB，宽带。 这些受体存在于三种不同类型的小眼中。 当觅食花蜜时，这些蝴蝶可以区分1 nm的波长差异。 P.的光谱灵敏度模型表明，当它们是四色的时，输入来自UV，蓝色（窄带和宽带），绿色（双峰）和红色等级。 与其他陆生动物群相比，蝴蝶具有更多的光谱受体类型。
3.不同类型天然物体的光谱反射率：（A）花和叶：1。百日草，2。Salvia guaranitica; 3. Salivia叶; （B）Abuta属新热带树木的t猴（上部曲线）和叶子（下部曲线）消耗的果实：1。A. imene; 2. A. fluminum; 3. A. rufescens; （C）彩虹色的鸟类羽毛。 1：
华丽的蜂鸟冠; 2：野鸽脖子。 （A）中的光谱来自N. Hempel di Ibarra，（B）来自A. Smith。
有关光源本身的信息可能不是此任务所必需的。
虽然问题仍然存在，但似乎与Young（1802）的直觉相反，灵长类三色性对于光谱编码来说是“正确的”。留下了为什么动物具有如此多样的光谱光感受器的问题（图1和2）。通常受体在整个光谱中比在灵长类中更均匀地分布，并且彩色滤光片通常使灵敏度曲线变窄。可以预期受体光谱灵敏度之间重叠的减少会增加视觉系统可以区分的颜色数量。因此，灵长类动物具有重叠光谱灵敏度的事实可以表明它们的色彩视觉是进化适应的与其他动物不同的任务。 我们现在更详细地研究陆地动物光感受器光谱灵敏度的进化辐射。
1.3。 光谱调谐和视觉光色素和光感受器光谱灵敏度的自适应辐射
视紫红质色素的光谱灵敏度取决于发色团中p-电子轨道的能级，其由视蛋白中的少量氨基酸控制。 例如，在鸟类的短波长（SWS1）色素中，半胱氨酸在氨基酸90处用丝氨酸取代它们的峰值吸光度从大约370到405。 类似地，灵长类动物MWS和LWS色素敏感性之间的转换是由于在三个位点用羟基残基取代非极性。
基因型与光色素的光谱表型之间的简单关系使我们能够直接从DNA序列推断光谱敏感性。更重要的是，单个氨基酸取代可以改变光谱灵敏度的事实促进了适应性变化。众所周知，在鸟类和灵长类动物的进化历史中，多次发生了相关的替代，这是令人信服的证据表明变化具有适应性。这一结论得到了蝴蝶和灵长类动物视蛋白的趋同进化的支持，它们使用相当的氨基酸取代来控制530-560nm范围内的色素敏感性。陆地动物的光谱调谐是适应性的暗示补充了充足的证据，证明鱼类光色素根据水中的光谱而变化。
然而，视紫红质色素的适应性变化受到限制。视紫红质的光谱吸收功能是发色团的特征，而视蛋白仅控制一个自由度，用kmax鉴定。此外，经验数据表明，使用视黄醛或3-羟基视黄醛作为发色团的视觉色素存在长波限制kmax（Seki＆Vogt，1998）。脊椎动物达到565nm，而蝴蝶，Apodemia mormo具有600nm的色素（Frentiu等，2007a）。这个限制的原因尚不清楚。最着名的假设是长波长颜料受到影响，因为自发异构化的速率随着kmax的增加而增加。然而，这似乎不太可能解释限制。例如，脊椎动物锥形色素具有比任何昆虫视觉色素高得多的暗噪声（综述Osorio＆Nilsson，2004），但在日光强度和效果不佳，并没有显着的蓝移。
由光 稳定颜料制成的彩色滤光片可以避免光色素的长波长限制，但代价是灵敏度降低。脊椎动物，包括爬行动物和鸟类，在锥形内部区段使用有色油滴，而蝴蝶和其他昆虫在其复眼中具有色素细胞。这些滤光片可能有利于色觉，通过缩小光谱调谐并给予kmax高达640nm的受体。彩色过滤器还允许动物如鸟类和蝴蝶用单一的光色素产生一系列受体敏感性。
2.陆地动物光感受器光谱敏感性的进化多样性
对色素基因和光感受器光谱敏感性的广泛了解使得能够对动物王国的色觉进行广泛而详细的比较。光谱灵敏度可以通过分光光度法和电生理学测量，或者从DNA序列推断。四种众所周知的陆生动物群是灵长类动物，鸟类，蜜蜂和黄蜂（膜翅目昆虫）和蝴蝶（图1和图2）。我们现在概述每个群体中受体敏感性的多样性并讨论它们与它们相关的光谱信号的演变（图3）。
2.1。蜜蜂和黄蜂
蜜蜂有三种光谱类型的光感受器，峰值分别为340,440和540 nm（图1）。鉴于色觉对蜜蜂的重要性，人们可能期望这些受体敏感性反映其特定的视觉生态;例如他们访问的鲜花类型。然而，除蚂蚁（即蜜蜂，黄蜂和锯蝇）之外的主要的膜翅目昆虫群体大多具有三种类型的光感受器
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